亨利在法国国家队发展得很成功。他在1997年6月展开其国际赛生涯，当他效力摩纳哥时，他被召进法国21岁以下国家队，出战1997年世青杯，队中还有日后国家队的队友加拉斯和特雷泽盖。在短短四个月之内，法国主教练艾梅·雅凯将他征进一队。亨利在20岁时首次为国家队上阵，当时球队以2：1击败南非。艾梅·雅凯对亨利的表现很满意，所以将他加入到1998年世界杯的出战名单。虽然亨利不知自己在国际的水平到那里，但他在赛事中以3个入球成为球队首席射手。在决赛大胜巴西3：0一战，亨利本来被安排在比赛末段后备上阵，但因为德塞利被两黄一红赶离场，使法国队后来换入维埃拉以加强防守，使他未能上阵。在1998年的巴士底日，他获颁发法国最高荣誉－－法国荣誉军团勋章。蒂埃里·亨利亨利是2000年欧洲足球锦标赛中法国队的成员，他在赛事中共射入3球，包括四强击败葡萄牙一战，再次成为法国队的首席射手。决赛对意大利一战，凭借特雷泽盖在加时赛射入一个金球击败对手，使亨利赢得个人第二次国际赛锦标。
在2002年世界杯成为法国队主力球员的亨利，意外地提早“毕业”，卫冕的法国队居然在小组赛三场赛事一个球也不能进之下，黯然出局。首场分组赛中，法国队在揭幕战以0：1败给塞内加尔，在第二场分组赛对乌拉圭一战，亨利因危险铲球而被裁判直接以红牌赶离场。在这场赛事中，法国和乌拉圭上演一场沉闷之战，两队以0：0闷和。最后一场分组赛，对手是丹麦，亨利因上场红牌而被罚停赛，最终法国队以0：2败北。
亨利在2003年洲际国家杯中返回国家队。尽管阵内没有如齐达内、维埃拉等大球星，法国仍能赢得冠军，亨利在本赛事中有杰蒂埃里·亨利出的表现，在5场赛事之中，3场赛事获选为由国际足联技术研究小组（FIFA's Technical Study Group）选出的最佳球员（Man of the Match）。在决赛，亨利在加时赛中射入黄金入球，助法国队以1：0击败喀麦隆，捧走冠军奖杯。此外，亨利赢得赛事两大个人奖项，分别是阿迪达斯金球奖（adidas Golden Ball），颁授给赛事最突出表现球员，以及阿迪达斯金靴奖（adidas Golden Shoe），颁授给赛事的神射手，亨利在本届赛事共射入4球。
在2004年欧洲足球锦标赛，法国所有赛事亨利悉数在阵，并取得两个入球。法国队在小组赛击败英格兰，但在1/4决赛爆冷以0：1被本届赛事最终冠军希腊击败。2006年世界杯期间，亨利成为阵内必然正选。他以单箭头形式上阵，但尽管法国队在初期的赛事不太顺利，亨利最终亦成为本届世界杯众多神射手之一。他射入3个入球，包括在1/4决赛以1：0击败世界杯常客巴西队中一箭定江山。可是，法国队在决赛战至互射点球阶段，以3：5败给意大利队。亨利没法参与互射点球，是因为他在早前因腿部抽筋而被换出。亨利是十个获提名为金球奖中的其中一位，但此荣誉最终被赛后宣布退休的队友齐达内取得，他亦获选2006年国际职业足球员协会（FIFPro）选出的世界最佳十一人。
2007年10月13日，亨利在对鱼腩部队法罗群岛一战中取得入球，合计射入41球，追平名宿普拉蒂尼所保持的国家队最多入球的纪录。四日后在贝若利体育场（Stade de la Beaujoire）主场迎战立陶宛中，亨利再取得入球，成为新国家队最多入球球员。2008年6月3日，法国队对哥伦比亚，亨利为国上阵满100场，成为第六位达到此里程碑的法国球员。蒂埃里·亨利
亨利错过2008年欧洲足球锦标赛中法国队首场赛事，小组赛提早出局的法国队在本届陷入死亡之组，同组对手有意大利、荷兰和罗马尼亚他为法国队射入该国在本届赛事的唯一入球，是在1：4大败荷兰队的赛事中破蛋，结果法国队在四队中排在包尾，黯然出局。
2009年11月19日，亨利在2010年世界杯决赛周附加赛对爱尔兰的次回合中运用上帝之手把球传给队友加拉斯顶入网，使法国以两回合计2：1的比数直接晋级决赛周，事后引起爱尔兰举国上下的不满，爱尔兰足总曾要求重赛，惟未有推翻判决，事件使亨利的声誉严重受损。
2010年世界杯决赛周，亨利的队长一职被埃弗拉取代，在比赛中也未能获得首发上场的机会，在首场分组赛0-0赛和乌拉圭的赛事中后备上阵，随后球队0-2不敌墨西哥后，法国队陷入混乱，队友阿内尔卡被主教练多梅内克批评后，用脏话辱骂多梅内克，结果被即时替换下场。随后法国足协宣布将他驱逐出队，其后阿内尔卡也宣布退出法国国家队。意想不到的是，大部份队友也不耻法国足协所为，队长埃弗拉带领全体球员决定集体罢操作回应，而引致后来的‘法国兵变事件’。最后一场分组赛亨利再次以后备上阵，最后法国以1-2不敌南非，结果法国在仅得1分的情况下，继2002年世界杯后再次于分组赛出局。
第19届世界杯A组第一轮另一场比赛在开普敦的绿点球场展开争夺，法国0比0战平乌拉圭，乌拉圭小将洛德伊罗累计两张黄牌蒂埃里·亨利被罚下。最后时刻出现禁区内手球争议，但法国未获点球。法国连续3届世界杯首战不胜。
第72分钟，亨利替补阿内尔卡上场。上场没多久，亨利在禁区内的射门打在对方球员的手上，就险些为球队赢得点球良机。第76分钟，亨利在禁区内接到里贝里的右路传球，随后过渡到戈武脚下，形成射门；第77分钟，他在禁区外背身拿球被对方球员戈丁侵犯，为法国队赢得了一个任意球；第83分钟，亨利又在禁区内获得了头球攻门的良机，可惜偏出。[3]
世界杯A组末轮在布隆方丹自由州球场展开1场较量，最终法国1比2负于南非，仅积1分垫底出局，南非积4分，但因净胜球不及墨西哥排名小组第三，成为首支小组赛被淘汰的东道主。上半时，南非中场库马洛与前锋姆费拉各下一城，法国中场古尔库夫肘击对手吃到红牌。下半场，姆费拉射中门柱，替补马卢达追回一分，避免了法国队再遭2002年小组赛零进球的耻辱。
第55分钟，亨利替补西塞上场。
2010年7月15日，亨利正式宣布退出国家队，他13年的国脚生涯就此画上句号，123次国家队出场纪录仅次于图拉姆，而51个进球是法国史上第一。